直20世纪60年代核动力潜艇建成前最大的潜艇。伊400所携带的燃料足以绕地球航行一圈半，还可装载3架晴岚强击机并可使其迅速投入战斗。

伊－400级的主舰体采用横向双筒结构，很像一副眼镜，这是为保障艇内弹药库和巨大燃料箱的安全而专门设计的。设置在船尾的乘员舱室恢复为单筒，这种双筒设计使其具有较好的稳定性。

艇首有两个鱼雷舱室，每舱有纵列的四具21英寸口径鱼雷发射管，共备雷二十条。